Evolutionary and ecological dimensions of disease resistance

Abstract

Infectious diseases have a major influence on the demography of human, animal and agricultural populations. However, we rarely see extensive disease epidemics in the nature, where pathogens play an important role in maintaining biodiversity. Coevolution has the potential to drive the genetic composition of hosts and pathogens by linking their genomes through adaptation and counteradaptation, often leading to evolutionary arms race dynamics. Moreover, predicting the emergence, spread and evolution of pathogens within and among host populations requires understanding of how resistance diversity is maintained through varying migration rates in spatially structured systems.

The main goal of this thesis is to understand how pathogen-imposed natural selection maintains diversity in host resistance, from genes to metapopulation. Theoretical and experimental evolution studies predict that migration influences coevolution between hosts and their pathogens, yet evidence of this phenomenon occurring in natural populations is scarce. Using the Plantago lanceolata – Podosphaera plantaginis model system, I revealed the evolutionary trajectories of resistance in spatially isolated and well-connected populations within a metapopulation framework. I then asked if pathogens may also shape host fitness and resistance traits through transgenerationally induced maternal priming mechanism. Finally, we characterized the resistance gene repertoire in P. lanceolata and tested whether any particular genes show signs of pathogen-imposed selection.

I found that well-connected host populations support higher resistance and phenotypic resistance diversity than isolated host populations. In contrast to isolated populations, hosts in well- connected populations do not show local adaption to their own pathogens. Local adaptation patterns varied considerably among well-connected host populations, and resistance levels fluctuated over years. These fluctuations may result from either pathogen-imposed selection or from transgenerational maternal effects, as results suggest that pathogen infection may transcend to subsequent generation and hence create an additional layer determining phenotypic resistance. Finally, we found that different host genotypes activate unique genetic defense mechanisms in response to the same pathogen.

Jointly, these results highlight that maintaining high levels of diversity in resistance is the key for hosts to cope with their pathogens. Once pathogens have successfully established, they have the upper hand in the coevolutionary arms race, especially in isolated host populations. In well-connected populations hosts may be better able to respond to pathogen-imposed selection. Altogether, this study brings the new perception into how landscape fragmentation and biodiversity loss may dramatically change host survival and the intensity of selection for host resistance in nature and offers insights for resistance studies in both natural and managed plant populations.

Tartuntatautien vaikutus ihmis-, eläin- ja muokattuihin kasvipopulaatioihin on kiistämätön. Luonnon populaatioissa vakavia tautiepidemioita kuitenkin tavataan vain harvoin ja toisaalta loisilla on tärkeä tehtävä luonnon monimuotoisuuden ylläpitämisessä. Isännän ja taudinaiheuttajan yhteisevoluutio muovaa molempien osapuolten genomeja sopeutumisen ja vasta-sopeutumisen kautta, usein johtaen evolutiiviseen kilpavarusteluun. Jotta taudinaiheuttajien esiintymistä, leviämistä ja evoluutiota voidaan ymmärtää isäntäpopulaatioiden sisällä ja välillä, on tiedettävä, kuinka vastustuskyvyn monimuotoisuutta määrittävä migraatio vaihtelee ympäristön rakenteen perusteella.

Väitöskirjani päätavoite on ymmärtää, kuinka taudinaiheuttajien valintapaine ylläpitää monimuotoista vastustuskykyä isännissä, geeneistä metapopulaatiotasolle. Teoreettiset ja kokeelliset evoluutiotutkimukset ennustavat migraation vaikuttavan isäntien ja taudinaiheuttajien yhteisevoluutioon, mutta tästä ilmiöstä on vain niukasti näyttöä luonnollisissa populaatioissa. Käyttäen Plantago lanceolata - Podosphaera plantaginis mallisysteemiä, tutkin ja vertailin vastustuskyvyn evoluutiota; sekä alueellisesti eristäytyneissä, että hyvin kytkeytyneissä isäntäpopulaatioissa. Tutkin myös, voiko äitikasvin loistartunta vaikuttaa jälkeläisten kelpoisuuteen ja virittää vastustuskykyä sukupolven yli siirtyvien mekanismien kautta. Lopuksi määritimme vastustuskykygeenien monimuotoisuutta P. lanceolata-kasveissa ja tutkimme merkkejä mahdollisista geeneistä, jotka ovat kehittyneet taudinaiheuttajan valintapaineen alla.

Tulosteni mukaan hyvin kytkeytyneissä populaatioissa vastustuskyky on korkeaa ja niistä löytyy monimuotoisesti erilaisia fenotyyppejä, mutta toisin kuin eristäytyneissä populaatioissa, isännät eivät ole sopeutuneet paikallisiin taudinaiheuttajiinsa. Sen sijaan hyvin kytkeytyneissä populaatioissa isäntien sopeutuminen taudinaiheuttajiinsa vaihteli populaatioiden välillä ja vastustuskyvyn taso heilahteli yli vuosien. Nämä heilahtelut voivat olla seurausta taudinaiheuttajien valintapaineen muovaamasta sopeutumisesta, tai äitikasvien loistartunnan aiheuttamista vaikutuksista, sillä huomasin, että myös äidin infektio voi osaltaan lisätä vastustuskyvyn monimuotoisuutta. Lopuksi havaitsimme, että eri kasvigenotyypit aktivoivat erilaisia puolustusmekanismeja vasteena samaan taudinaiheuttajaan.

Yhdessä nämä tulokset korostavat kuinka vastustuskyvyn monimuotoisuuden ylläpitäminen isäntäpopulaatioissa on keskiössä tauteja vastaan taisteltaessa. Kun taudinaiheuttajat ovat onnistuneesti levinneet populaatioon, niillä on sopeutumisessa etulyöntiasema, etenkin eristäytyneissä populaatioissa. Hyvin kytkeytyneissä populaatioissa isännät voivat paremmin vastata patogeenien valintapaineeseen. Kaiken kaikkiaan nämä tulokset vahvistavat käsitystä siitä, kuinka maiseman pirstoutuminen voi dramaattisesti vaikuttaa isäntäkasvien selviytymiseen ja vastustuskyvyn kehittymiseen, ja tarjoavat näkemyksiä vastustuskyvyn tutkimiseen niin luonnollisissa kuin ihmisen muokkaamissa kasvipopulaatioissa.