Phylogenomics and adaptive evolution in stickleback fishes

Show full item record



Permalink

http://urn.fi/URN:ISBN:978-951-51-6765-1
Title: Phylogenomics and adaptive evolution in stickleback fishes
Author: Fang, Bohao
Other contributor: Helsingin yliopisto, bio- ja ympäristötieteellinen tiedekunta
Helsingfors universitet, bio- och miljövetenskapliga fakulteten
University of Helsinki, Faculty of Biological and Environmental Sciences, Organismal and Evolutionary Biology Research Programme
Luonnonvaraisten eliöiden tutkimuksen tohtoriohjelma
Doktorandprogrammet i forskning om vilda organismer
Doctoral Programme in Wildlife Biology
Publisher: Helsingin yliopisto
Date: 2020-12-10
Language: en
URI: http://urn.fi/URN:ISBN:978-951-51-6765-1
http://hdl.handle.net/10138/320991
Thesis level: Doctoral dissertation (article-based)
Abstract: How predictable is evolution? There is no fully satisfactory answer to this 100-year old question yet. However, within the past two decades, much progress has been made towards unravelling various factors that influence the predictability of evolution. Much of this work has focused on the similarity of evolutionary responses in replicate populations of a given taxon that have independently colonised similar environments – a phenomenon known as parallel evolution. The fish species in the family Gasterosteidae (sticklebacks) have become popular models to study the repeatability of evolution. This thesis focuses on evolutionary history and parallel evolution in two ecologically similar and geographically co-distributed species in the family Gasterosteidae, the three-spined stickleback (Gasterosteus aculeatus) and the nine-spined stickleback (Pungitius pungitius). Freshwater populations of both species evolved similar phenotypic traits after marine ancestors independently colonised freshwater environments. A highly resolved phylogeny is a prerequisite for untangling the processes that have shaped the underlying genomic divergence, including natural selection and population demographic history. Therefore, my thesis begins by resolving the worldwide phylogenetic relationships and demographic history of both focal species, using state of the art phylogenomic analyses. The results indicate that extant three-spined stickleback populations originated from the Eastern Pacific in the late Pleistocene, and the Atlantic populations were colonised from the Pacific ancestors via the Arctic Ocean. In contrast, nine-spined sticklebacks have a more ancient history, diversifying in the late Pliocene, and their current distribution is the result of multiple waves of trans-Arctic colonisation from the Far East, with several divergent lineages having evolved across their geographic range. The thesis then moves on to investigate the genetic basis of parallel freshwater adaptation in each of the two species, using the information gained in the previous chapter to set up specific hypotheses and define simulation parameters. For three-spined sticklebacks, the level of parallel evolution at the genotype level was 10 times higher among the freshwater populations in the ancestral Eastern Pacific region than anywhere else in the world. Empirical data and simulations demonstrate that these patterns are determined by a reduction in standing genetic variation outside the ancestral Eastern Pacific region, a result that can be explained by the demographic history of the species. A comparison of the two species revealed fundamental differences in the way standing genetic variation – the raw material upon which selection acts – is distributed among populations. This was exemplified by 2-fold higher degree of genetic structuring and 23-fold stronger isolation-by-distance in ninethan in three-spined sticklebacks. Conversely, the proportion of genetic parallelism in three-spined stickleback is 123.4 times greater than the nine-spined stickleback. Taken together, the thesis resolved the phylogenetic affinities and demographic history of stickleback fishes using state-of-art methods and a global sampling strategy. Based on this knowledge, the thesis further uncovered profound heterogeneity in the repeatability of evolution within and between the two model species in response to freshwater colonisation. Hence, the two stickleback species with their contrasting demographic and evolutionary histories constitute a model system to study how differences in the distribution of standing genetic variation can influence the predictability of evolution.Voiko evoluutiota ennustaa? Tähän lähes sata vuotta vanhaan kysymykseen ei edelleenkään osata vastata, mutta kuluvan vuostituhannen aikana on opittu ymmärtämään evoluution ennustettavuuteen vaikuttavia tekijöitä. Viimeaikainen tutkimus on keskittynyt keskenään samanlaisen kolonisaatiohistorian omaavien populaatioiden evoluution samankaltaisuuteen eli paralleeliin evoluutioon, ja piikkikaloista (Gasterosteidae) on tullut alan käytetyimpiä mallilajeja. Tässä väitöskirjassa tarkastellaan kahden ekologialtaan ja levinneisyydeltään samankaltaisen piikkikalalajin, kolmipiikin (Gasterosteus aculeatus) ja kymmenpiikin (Pungitius pungitius), evoluutiohistoriaa ja paralleelia evoluutiota. Molemmilla lajeilla esiintyy samankaltaisia makean veden muotoja, jotka ovat kehittyneet meressä eläneiden yksilöiden levittäydyttyä järviin ja jokiin. Tutkimuksen edellytys on tarkka fylogenia, joka osoittaa tutkittavien lajien ja populaatioiden polveutumishistorian. Väitöskirjani alkaa molempien tutkimuslajien fylogenian ja demografisen historian kuvaamisella. Tulosten mukaan kolmipiikin itäisen Tyynenmeren populaatiot syntyivät myöhäisellä pleistoseenkaudella ja Atlantin populaatiot syntyivät Tyynenmeren yksilöiden levittäydyttyä Atlantille Pohjoisen jäämeren kautta. Kymmenpiikkipopulaatiot ovat sen sijaan ovat eriytyneet jo myöhäisellä plioseenikaudella ja lajin nykyinen levinneisyys on seurausta useista itäisestä Aasiasta lähteneistä levittäytymisistä. Väitöskirjan seuraavissa osissa tutkitaan paralleelin makeaan veteen sopeutumisen geneettistä perustaa. Kolmipiikin itäisen Tyynenmeren populaatioissa paralleelin evoluution aste oli kymmenkertainen maailman muihin populaatioihin verrattuna. Sekä aineisto että simulaatiot tukevat tulkintaa, jonka mukaan ero selittyy itäisen Tyynenmeren alueen korkeammalla muuntelun määrällä, mikä puolestaan johtuu demografisesta historiasta. Lajien välinen vertailu osoittaa, että geneettisen muuntelun määrä, joka mahdollistaa evoluution, eroaa populaatioiden välillä huomattavasti. Esimerkiksi kymmepiikkipopulaaitoiden geneettinen rakenne ja populaatioiden erityminen oli huomattavasti voimakkaampaa kuin kolmipiikillä Tässä väitöskirjassa esitetään tarkat, viimeisimpiin menetelmiin ja maailmanlaajuiseen otantaan perustuvat kolmi- ja kymmenpiikin fylogeniat. Fylogenioiden perusteella makeanveden kolonisaatioiden ja niitä seuraavien sopeutumisten voidaan osoittaa olevan geneettisesti erilaisia eri lajeilla. Erilaiset demografiset ja evolutiiviset historiat omaavat piikkikalalajit toimivat hyvänä mallina geneettisen muuntelun vaikutukseen evoluution ennustettavuudelle.
Subject: evolutionary biology
Rights: Julkaisu on tekijänoikeussäännösten alainen. Teosta voi lukea ja tulostaa henkilökohtaista käyttöä varten. Käyttö kaupallisiin tarkoituksiin on kielletty.


Files in this item

Total number of downloads: Loading...

Files Size Format View
fang_bohao_dissertation_2020.pdf 11.68Mb PDF View/Open

This item appears in the following Collection(s)

Show full item record