Ekologian, ympäristön ja sukupuolen vaikutus sympatristen kolmipiikkiekotyyppien loisyhteisöihin Islannissa

Abstract

Adaptive radiation is an important mechanism of evolution, which can lead to emergence of sympatric species or morphotypes. Among other biological interactions, parasitic pressure can have significant evolutionary implications for host populations by reducing the fitness of the host individuals. Parasite community structure of fishes is typically strongly dependent on both host ecology (e.g. habitat and feeding behaviour) and environmental factors (e.g. water quality and temperature). However, the relative importance of these factors for parasite-mediated speciation is not known. Also, host gender-specific differences in parasite communities can have an effect on the differentiation of host morphs.

In this Master's thesis, I focused on differences in parasite communities of sympatric morphs of three-spine stickleback (Gasterosteus aculeatus) in two large Icelandic lakes, Thingvallavatn and Mývatn. In these lakes, the habitats of sympatric mud and lava morphs are the same (soft/hard bottom), but the habitat water temperatures are opposite between the lakes. In this unique system, it is thus possible to compare between the effects of host ecology and water temperature on parasite community structure and strength of parasite-mediated selection. Additionally, I studied the effect of host sex on the parasitic pressure. There is also a third stickleback morph, Nitella morph, inhabiting the cold limnetic habitats in Lake Thingvallavatn.

I sampled the stickleback morphs from both lakes and identified their parasite species. I discovered a total of five parasite genera: trematodes Apatemon and Diplostomum, and cestodes Diphyllobothrium, Proteocephalus and Schistocephalus. Most of the observed parasites have negative effects on health and fitness of the host. I found more parasites in sticklebacks living in higher temperature in both lakes regardless of the morph. When comparing the cold water morphs in Thingvallavatn, parasite abundance was higher in the limnetic Nitella morph than in the shallow water lava morph. Fish gender had an effect on parasitism only in Thingvallavatn as males of both lava and Nitella morphs were more heavily infected with cestodes.

Similarities in parasite communities with water temperature indicate that water temperature mainly determines parasite infections in this system instead of host ecology. As similar fish morphotypes exist in different lakes under opposite parasitic pressure, parasitism has unlikely initiated host differentiation, but differences in infection probably have emerged secondary to the ecological specialization of the morphs to different habitats. These results are among the first to tackle the key question in parasite-mediated divergent selection: at which point of the speciation process parasite communities become differentiated and thus can have an effect on speciation. However, the comparison between the cold water morphs (lava and Nitella) indicates that although water temperature seems to be the main factor controlling infections in this system, its effect may still be over ridden by host ecology. Sex-depended differences in parasitic pressure, on the other hand, are likely to reflect specific characteristics of each fish population and lake.

These results suggest complex interactions between host ecology and abiotic environment, such as water temperature, in determining the parasite community structure. Hence both factors have to take into consideration when studying the role of parasites in speciation processes. In future, it is necessary to pinpoint the stage of the host speciation process when parasite infections become differentiated in replicated systems to gain comprehensive understanding of the role of parasites in adaptive radiations.

Adaptiivinen radiaatio eli sopeutumislevittäytyminen on tärkeä evoluutiomekanismi, jonka seurauksena voi syntyä sympatrisia lajeja tai ekotyyppejä. Loisinta voi muiden biologisten interaktioiden ohella edesauttaa lajiutumisprosessia isännän kelpoisuuden heikentymisen ja luonnonvalinnan kautta. Loisyhteisöihin ja niiden aiheuttamiin valintapaineisiin vaikuttavat isännän ekologian (esimerkiksi habitaatin ja ravinnonkäytön) lisäksi abioottiset ympäristötekijät, kaloilla esimerkiksi veden laatu ja lämpötila. Näiden tekijöiden välisten vaikutussuhteiden merkitystä loisten aiheuttamassa lajiutumisprosessissa ei tunneta. Myös isännän sukupuolten loisyhteisöerot voivat vaikuttaa lajiutumiseen.

Tässä tutkimuksessa tarkastelen sympatristen kolmipiikkiekotyyppien (Gasterosteus aculeatus) sekä kolmipiikin naaras- ja koirasyksilöiden välisiä loisyhteisöeroja Thingvallavatn- ja Mývatn-järvissä Islannissa. Sympatriset muta- ja laavaekotyypit elävät järvissä ekotyypeittäin samanlaisissa habitaateissa, mutta päinvastaisissa veden lämpötiloissa. Tämä mahdollistaa loisyhteisörakenteen vertailun isännän ekologian ja veden lämpötilan suhteen. Thingvallavatn-järvessä elää edellisten lisäksi kylmän veden pelagiaalinen nitellaekotyyppi.

Pyydystin molemmista järvistä otoksen kustakin kolmipiikkiekotyypistä ja määritin kalojen loislajiston. Loiset kuuluivat viiteen eri sukuun: imumadot Apatemon ja Diplostomum sekä heisimadot Diphyllobothrium, Proteocephalus ja Schistocephalus. Havaitsemistani loisista suurimmalla osalla on haitallisia vaikutuksia kalan yleiskuntoon ja kelpoisuuteen.

Veden lämpötila vaikutti samalla tavoin loisten kokonaismäärään molemmissa tutkimusjärvissä; lämpimämmässä vedessä elävillä kaloilla oli enemmän imu- ja heisimatoja ekotyypistä riippumatta. Havaitsin myös, että Thingvallavatn-järven kylmän veden ekotyypeistä pelagiaalisella nitellaekotyypillä oli enemmän loisia kuin laavaekotyypillä. Kalan sukupuoli vaikutti loisten kokonaismäärään ainoastaan Thingvallavatn-järven laavajanitellaekotyypeillä siten, että koirailla oli naaraita enemmän heisimatoja.

Tulokseni osoittivat samankaltaisuuksia yhtenevissä lämpötiloissa elävien kolmipiikkien loisyhteisöissä ekotyypistä riippumatta, mikä osoittaa, että ympäristö vaikuttaa loisintaan enemmän kuin isännän ekologia. Järvissä on siis syntynyt samankaltaisia ekotyyppejä päinvastaisen loisintapaineen alla. Tämä taas tukee ajatusta, että loiset eivät todennäköisesti ole aloittaneet kolmipiikkiekotyyppien erilaistumisprosessia, vaan erot loisinnassa ovat syntyneet prosessin myöhemmässä vaiheessa. Tämä on yksi ensimmäisistä tutkimuksista, joka ottaa kantaa keskeiseen kysymykseen siitä, missä isännän eriytymisen vaiheessa loisyhteisöt erilaistuvat ja siten voivat vaikuttaa lajiutumisprosessiin. Kylmän veden nitella- ja laavaekotyyppien vertailu kuitenkin osoittaa, että myös isännän ekologialla on usein merkittävä rooli loisyhteisöjen muodostumisessa. Sukupuolten väliset erot loisaltistuksessa ovat taas todennäköisesti yhteydessä kunkin kalapopulaation ja järven erityispiirteisiin.

Tutkimukseni tulokset viittaavat siihen, ettei loisten merkitystä evoluutiotekijänä voi määritellä pelkästään ekologisten tai ympäristömuuttujien perusteella. Tulevaisuudessa onkin keskeistä selvittää yksityiskohtaisesti, missä lajiutumisprosessin vaiheessa loisyhteisöt alkavat eriytyä. Tämän tiedon avulla voidaan muodostaa ehyempi kokonaiskuva loisten merkityksestä adaptiivisessa radiaatiossa.