Flight metabolic rate and dispersal in the Glanville fritillary butterfly : from genes to populations

Show full item record

Permalink

http://urn.fi/URN:ISBN:978-952-10-9869-7
Title: Flight metabolic rate and dispersal in the Glanville fritillary butterfly : from genes to populations
Author: Mattila, Anniina L. K.
Contributor: University of Helsinki, Faculty of Biological and Environmental Sciences, Department of Biosciences, Ekologia ja evoluutiobiologia
Thesis level: Doctoral dissertation (article-based)
Abstract: Loss and fragmentation of natural habitats and changing climate pose severe threats to biodiversity. The ability of populations and species to respond to these challenges by dispersing across landscapes is imperative for their long-term survival. Dispersal is also the main mechanism leading to gene flow, and dispersal is therefore essential for maintaining genetic diversity and adaptive potential of populations. In this thesis, I build upon the vast knowledge gained during more than two decades of research on the Glanville fritillary butterfly (Melitaea cinxia), aiming towards a better understanding of the mechanisms and processes that shape dispersal in this model species. Previous studies have demonstrated a strong positive correlation between flight metabolic rate (FMR) and dispersal distances in the field. Here, I use FMR as a measure of flight and dispersal capacity. I study dispersal from multiple perspectives and use a variety of methods to address questions ranging from the genetic basis and heritability of flight capacity to interactions between genes, physiology and environment in affecting flight and dispersal. Variation in dispersal capacity and how it influences population and metapopulation-level processes are examined. Finally, I use a natural experiment to study the genetic and fitness consequences of complete lack of gene flow into a small isolated island population of the Glanville fritillary. Key findings of the thesis include the demonstration of significant heritable genetic variation in FMR, indicating that FMR and therefore dispersal capacity has the potential to respond to selection due to e.g. habitat fragmentation and climate change. In a genome-wide gene expression study, 755 genes were significantly up- or down-regulated in response to an experimental flight treatment. Differences between sexes and two contrasting populations in flight-induced gene expression in major metabolic pathways were associated with differences in FMR, suggesting that similar molecular mechanisms influence both gender and population differences in flight performance. An experiment examining changes in butterfly body temperature during flight showed that FMR and tolerance of high temperatures may significantly influence flight performance in different thermal environments. At the metapopulation level, male and female butterflies differed in the effects of flight capacity on realized dispersal rate between local populations, with likely consequences for the assortment of dispersive genotypes across fragmented landscapes. The small and completely isolated island population of the Glanville fritillary exhibited significant loss of genetic diversity and substantially reduced fitness. Complete and instant fitness recovery in hybrids strongly suggests that reduced population viability is due to high genetic load. This small isolated population serves as an example of the innumerable remnant populations in human-fragmented landscapes, in which extinction risk may increase due to lack of gene flow. This work contributes to the mechanistic understanding of dispersal (and its importance) in fragmented and isolated populations and in changing environmental conditions in the Glanville fritillary butterfly. Many findings of this thesis are also likely to be applicable to other similar species, particularly those living in fragmented landscapes.Luonnon elinympäristöjen häviäminen ja pirstoutuminen sekä muuttuva ilmasto ovat yhä enenevissä määrin uhka maapallon luonnon monimuotoisuudelle. Eliökantojen ja lajien kyky ja mahdollisuus liikkua elinalueelta toiselle on välttämätön edellytys niiden pitkäaikaiselle selviytymiselle. Yksilöiden liikkuminen eliökantojen välillä mahdollistaa geenivirran, mikä on välttämätöntä populaatioiden geneettisen monimuotoisuuden ja niiden sopeutumiskyvyn säilymiselle. Tässä väitöskirjassa tarkastellaan täpläverkkoperhosen (Melitaea cinxia) liikkumista ja lentokykyyn vaikuttavia tekijöitä. Tutkimus perustuu siihen laajaan tietämykseen, joka on kertynyt tämän ekologisen tutkimuksen mallilajiksi muotoutuneen perhoslajin biologiasta yli kahden vuosikymmenen aikana. Aiemmat tutkimukset ovat osoittaneet, että perhosen lentoaineenvaihdunnan nopeus on vahvasti yhteydessä perhosten maastossa liikkumiin matkoihin. Käytän tässä tutkimuksessa lentoaineenvaihdunnan nopeutta perhosten lento- ja liikkumiskyvyn mittana. Perhosten liikkumista ja lentokykyä tutkitaan useasta eri näkökulmasta monilla eri menetelmillä. Tutkimusten tarkoituksena on selvittää liikkumisen perinnöllistä taustaa, liikkumiseen vaikuttavia geenejä sekä fysiologisia ja ympäristöstä johtuvia tekijöitä. Liikkumisen syy- ja seuraussuhteita tutkitaan myös täpläverkkoperhosen luonnonpopulaatioissa, sekä pirstoutuneessa elinympäristöverkostossa että täysin eristyneessä pienessä saaripopulaatiossa. Tulokset osoittivat, että lentoaineenvaihdunnan nopeus periytyy sukupolvelta toiselle. Luonnon valinta voi siten muokata tätä ominaisuutta sellaiseen suuntaan, joka lisää yksilöiden kelpoisuutta muuttuneissa ympäristöolosuhteissa esimerkiksi elinympäristön pirstoutumisen tai ilmastonmuutoksen seurauksena. Hyönteisten lento kuluttaa erityisen paljon energiaa, ja tulokset osoittivat, että 755 geenin ilmentyminen muuttui merkitsevästi 15 minuutin aktiivisen lennon seurauksena. Solujen tärkeisiin aineenvaihdunta- ja stressivastetoimintoihin liittyvien geenien aktiivisuus lennon jälkeen oli yhteydessä lentoaineenvaihdunnan nopeuteen, mikä viittaa näiden toimintojen merkitykseen lentosuorituksen mahdollistavina ja sitä mahdollisesti rajoittavina tekijöinä. Perhosten lentoaineenvaihdunnan nopeuden ja korkeiden lämpötilojen kestokyvyn osoitettiin vaikuttavan lentokykyyn vaihtelevissa ympäristöoloissa. Lentokykyyn vaikuttavien tekijöiden ja lennon mekanismien parempi ymmärtäminen voi auttaa ennustamaan muuttuvien ympäristöolosuhteiden vaikutuksia perhosten ja muiden samankaltaisten lajien liikkumiskykyyn ja siten niiden populaatioiden menestymiseen. Yksilöiden väliset erot lentokyvyssä vaikuttivat päinvastaisella tavalla koiraiden ja naaraiden liikkeisiin pirstoutuneessa elinympäristössä: naaraat joilla oli hyvä lentokyky liikkuivat enemmän populaatioiden välillä, kun taas lentokyvyltään parhaat koiraat jäivät todennäköisimmin syntymäkedolleen. Sukupuolten väliset erot johtunevat hyvän lentokyvyn erilaisista vaikutuksista koiraiden ja naaraiden kelpoisuuteen, mutta näillä eroilla on myös vaikutusta lentokyvyltään erilaisten yksilöiden jakautumiseen populaatioverkoston alueella. Pitkään täysin eristyksissä olleessa perhospopulaatiossa perimä oli köyhtynyt ja perhosten kelpoisuus merkittävästi alentunut, mikä korostaa populaatioiden välisten liikkeiden ja geenivirran merkitystä populaatioiden elinvoimaisuudelle. Tutkittu saaripopulaatio toimii esimerkkinä sellaisesta kasvaneesta sukupuuttoriskistä, joka uhkaa mitä luultavimmin lukemattomia maankäytössä tapahtuneiden muutosten seurauksena täysin eristyksiin jääneitä pieniä populaatioita.
URI: URN:ISBN:978-952-10-9869-7
http://hdl.handle.net/10138/44904
Date: 2014-05-09
Subject: ekologia ja evoluutiobiologia
Rights: This publication is copyrighted. You may download, display and print it for Your own personal use. Commercial use is prohibited.


Files in this item

Total number of downloads: Loading...

Files Size Format View
mattila_dissertation.pdf 1.658Mb PDF View/Open

This item appears in the following Collection(s)

Show full item record